Servidor:
Você precisa de uma estrutura no lado do servidor, existem boas opções de python: Django, Flask, Bottle, webpy. Essa estrutura receberá um processo de solicitação (ajax) do GeoJson e retornará a string.
Depois que as informações entram na estrutura, você agora é "pitônico" e pode usar a ferramenta de sua preferência para ler e trabalhar com o GeoJSON, que pode ser, por exemplo, ligações Shapely ou Osgeo OGR Python . Se você escolher o Django, ele já vem com seus ajudantes de geometria - GeoDjango .
Cliente:
no lado do cliente, você precisa de algo para facilitar a solicitação, receber a resposta e mostrar a caixa de informações mais fácil. Para isso, você pode usar estruturas / ferramentas como ExtJS , Jquery (UI) , Dojo , KendoUI
Pessoalmente, uso uma combinação de Django + ExtJS para realizar esse tipo de coisa. É uma combinação de carga pesada, quero dizer, tem muito mais recursos do que você precisa. Mas é tão fácil de usar e está tão bem documentado que eu não recomendaria outra coisa para começar. Depois de executar o tutorial básico de ambos (Django, Extjs), você possui informações suficientes para realizar a tarefa declarada na pergunta. Mais tarde, você pode tentar outras opções.
Aliás, o Extjs se gratuito apenas para projetos de código aberto, leve isso em consideração.
Btw2, para executar a estrutura python no servidor, você precisará de um servidor web com o wsgi. Minha opção é Nginx + uwsgi. Dê uma olhada na seção deploy da documentação do django.