Eu tentei uma configuração como a sua e o problema parece ser o fato de as telas não estarem "alinhadas". Provavelmente porque o 17 'está sob um pouco de Unity / Nautilus, trata-o como mais espaço.
Não sei se isso é normal ou se existe um bug no Unity ou no Nautilus, mas para mim parece um comportamento normal. Para corrigi-lo, basta alinhar os dois monitores, como na figura a seguir:
Então, basta arrastar o segundo monitor nas configurações de "Vídeo" até que elas estejam alinhadas. Observe também que a disposição das duas telas parece ter importância; portanto, se você colocar a tela de 27 'sobre a de 17', os ícones que não se encaixam na primeira vão para a segunda. Se é isso que você deseja, mantenha-os alinhados, mas com esta disposição:
Depois de aplicar a nova configuração, você precisará solicitar os ícones novamente no Nautilus.